1983年至1994年共12年，庫克任職IBM。離職前擔任的職務，為管理北美事業部，負責北美洲以及拉丁美洲的IBM產品製造及通路。
1994年離開IBM，轉戰電腦批發商Intelligent Electronics，於經銷商事業部擔任營運長，一直到1997年該公司被微軟併購為止。
1997年中至1998年初，庫克在康柏電腦公司資材部門擔任副總裁，期間約半年。1998年1月7日，庫克還在思考該不該離職，康柏電腦入選為美國經濟月刊《富比士》雜誌1997年年度最受注目的企業之一。
蘋果公司
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受乔布斯的邀請，1998年3月庫克進入蘋果電腦公司任職。
從1998年至2000年，擔任營運部門總裁。在兩年之內，他將公司倉儲商品庫存量從70天縮減到10天以內的數量。
2000年後開始接觸營運部以外的其它事務，增加的工作範圍有：營業（銷售）[註 2]及後端技術支援服務等，一直到2002年。
2001年4月，庫克中止與蘋果的經銷商Computerware的合作關係[註 3]。次月（2001年5月）起，蘋果開始設立專賣店，“自行販售商品”。
2002年至2005年他負責管理“營運”和“銷售”，2004年更同時兼任管理麥金塔硬體業務，也就是同時掌管銷售與製造。
2003年5月，韓國的資訊通信部長陳大濟至美國展開為期五天四夜的會談，行程主要是與惠普、微軟、全球網路設備領導廠商思科、雅虎、昇陽電腦等各大IT公司集團的最高經營團隊會面。庫克曾代表蘋果電腦公司與其會面。
2004年7月至9月，乔布斯動手術請病假，第一次由庫克代理蘋果公司執行長三個月。庫克當時的職位是所有副總裁當中位居最高者。期間主要事件包括：
7月14日發表2004年第三季財務會報。
7月19日iPod新機種發表會上，將20GB的iPod從399美元降價至299美元，將40GB的產品從499美元降價至399美元，並下令停產容量15GB的產品[註 4]。
8月1日，乔布斯第一次對外公開罹患胰臟癌的事實，告訴大家：“胰臟切除手術很順利。”並首次承認自己的病情。
8月發表iMac G5。
9月發表軟體Logic Pro 7和Logic Express 7
以及iTunes與其它公司正式工作等等。據2004年6月底與8月底的收盤價格比較，蘋果的市值增加了6.0％。（同時期納斯達克指數則掉了10.2％）。
庫克被乔布斯提拔，2005年10月14日庫克正式升任苹果高级副总裁兼營運長（COO）。乔布斯對全體員工說：“過去兩年來，庫克在工作上的管理表現，造就了他今天的晉升，”更表達了他對庫克的期許：“我寄望庫克能繼續努力，更貼近蘋果讓人充滿期待的未來目標。”對此，蘋果高層表示：“升任營運長的庫克將成為經營團隊的一份子，未來將負責蘋果在全球的銷售及經銷據點，並且管理整个蘋果的事業部，包括麥金塔事業部。”
接任營運長以後，庫克仍然親自掌管蘋果的供應鏈。而蘋果另一位行銷副總裁雖然掌管賣場營運，卻不曾觸及調控庫存的領域。
另一方面，自2005年11月18日起，庫克加入Nike公司（Nike）董事會，成為第11位董事成員。耐克公司表示：“庫克從全球性的製造業到經營管理實務，都擁有豐富的經驗。”並且以“曾經待過全球知名品牌的工作資歷和具備專業技術的庫克，必定會是Nike董事會的重要資產。”來說明該公司邀請他加入董事會的理由。據報導，庫克在Nike的貢獻主要是在電子商務及賣場的客服部門。
庫克也負責iPhone等與電信公司之間的協商。
2009年1月5日、14日，乔布斯兩度發表了關於自身病情的聲明，並由庫克代理蘋果公司執行長。庫克第二度代理執行長期間主要事件包括：
2009年1月17日，2009會計年度第一季財務會報。
1月27日，任命馬克·帕佩馬斯特（Mark Papermaster）為硬體工程部門副總裁。
2月，以蘋果執行長的身份，與親自到美國拜訪、視察海外工廠的營運狀況的三星電子社長李在鎔會面。
2月24日，網頁瀏覽器Safari 4問世。
3月3日，Mac Pro新機種問世。
3月11日，iPod Shuffile新機種發表。
3月17日，iPhone OS 3.0測試版介紹。
4月20日，2009年會計年度第二季財務會報。
6月8日，蘋果全球開發者大會開幕（公開iPhone 3GS）
2009年6月29日，乔布斯復職。
2011年1月17日開始，乔布斯“為了專心調養”而卸職，仍由庫克擔任代理執行長。3月2日，乔布斯出席iPad 2發表會，並重返工作崗位。
2011年3月，到矽谷蘋果總部拜訪的一位韓國議員問庫克：“像iPhone這樣的新產品是怎麼想出來的？”庫克告訴對方：“來自韓國的構想或技術，有許多到最後都是不了了之或是未能國際化，集結那些資訊進行研究、並組織起來所衍生的產物就是智慧型手機。[註 5]”
2011年4月20日，在蘋果的2011年會計年度第二季財務會報上，庫克說：“雖然蘋果期待能跟三星維持緊密的合作關係，但我認為三星在智慧型手機的部份是嚴重越界了。我們一直以來為了解決這件事情做了很多努力，但是到頭來還是只能訴諸司法。[註 6]”
2011年8月24日，賈伯斯表示“無法繼續擔任蘋果執行長的這一天終於來臨”。代理執行長庫克被任命為正式執行長。從此，庫克成為八人組成的蘋果董事會成員[註 7]之一。
2011年10月4日，库克首次主持发布会，发布了iPhone 4S。
風格
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在IBM任職的時候，有一年的聖誕節和新年假期期間，他為了讓公司能夠如期交貨，自願留守工廠。雷·梅斯（Ray Mays）——他在IBM時期的上司、前高級生產業務經理——說：“庫克務實的工作態度，讓人覺得跟他共事很愉快。”
在康柏任職時，曾身為他上司的派居（Greg Petzsch）形容庫克：「個性很溫和，只是有些強硬。」
另外，他工作的勤勞，甚至被認為“已經到了誇張的程度”，認識他的人們談到庫克，最容易聯想到的字眼是“work-holic”（意指工作狂、工作中毒者）。通常，每天清晨四點三十分起床收發電子郵件，永遠是第一個進公司、也是最後一個下班離開公司的人。但即使經過長時間會議，仍顯得精力充沛。甚至曾經為了下一週的事情，在週日晚上用電話開會[4]。數十年如一日，他都是在週日晚上就開始進行每週一早上的員工例行會議。
庫克在工作上的投入，2011年1月《紐約時報》曾刊載一則代表性的故事：
2010年因為工作上的需要，庫克得到新加坡出差，還有其他蘋果的幾位成員同行。在商務艙裡庫克只簡短跟同僚聊了幾句，便隨手拿出資料開始研究，航程中他在整理與亞洲區蘋果員工交流的建議。從美國加州的蘋果總部到新加坡一共要飛18小時，而抵達新加坡的時間是在早上六點鐘。庫克在入住飯店之後迅速盥洗，隨即直奔開會地點。開會時間長達12小時，會議持續到傍晚，就連亞洲區的蘋果員工都筋疲力盡。但是，庫克卻是例外。儘管亞洲區員工早就累得人仰馬翻，庫克卻在準備繼續下一個議題。
在工作夥伴的眼中，庫克追求熱情和完美的工作態度，是他與乔布斯最相像的部份。
與乔布斯的對比
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少年時代的乔布斯愛幻想、難以適應社會生活，與他相比，庫克算是標準的“乖男孩”。
庫克平穩的說話腔調，帶了點美國南方口音，讓人給他起一稱號“南方紳士”。比起乔布斯，庫克說話的聲調顯得平緩而溫和，人們對他簡報的評語多半是“無聊平淡”或“枯燥乏味”。不過，不同於乔布斯使用大量的形容詞那樣詞藻華麗，他“平實、平穩沉著”的語調風格卻也讓人稍有安定感。
不過對於他不認可的產品他則是表現得很直接，不同於平時沉默寡言的風格，2009年4月庫克擔任代理執行長期間，在第二季財務會報的電話會議上，他用“可怕的軟體”、“簡直跟垃圾沒兩樣的硬體”來形容競爭對手的平板電腦。
其他
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LG Display[註 8]的社長權映壽，每年跟庫克見面二、三次。2011年，他的感想是：“我發現庫克最大的優點，就是會認真傾聽下屬說的話，我想這一點該向他學習。”“庫克已經位高權重，卻總是非常誠懇地傾聽我們說的話，真的是令人相當感動。”